Von einem östlich ausgerichteten Vorläuferbau des 10. Jahrhunderts blieb allein der romanische Turm erhalten. Er diente als kombinierter Flucht-, Wach- und Glockenturm und ist wohl das älteste, vollständig erhaltene Gebäude von ganz Ingelheim.
Das Patronat lag schon früh in Händen des Trierer Stiftes St. Maximin, zu dem auch die Propstei Pfaffenhofen bei Schwabenheim gehörte.
Nach 1565 reformiert, wurde in der Kirche im Dreißigjährigen Krieg je nach der Konfession der Besatzer Gottesdienst nach wechselndem Ritus abgehalten. Ab 1685 wurde die Kirche simultan von beiden Konfessionen benutzt, bis sie durch die Pfälzer Kirchenteilung 1705-07 endgültig wieder den Katholiken zufiel.
Diese bauten sich 1760-64 ein neues, relativ großes Kirchenschiff parallel zur Straße - siehe unten! Das hatte den Vorteil, dass die Gottesdienste während des Neubaus in der alten Kirche weiter abgehalten werden konnten. So entstand eine spätbarocke Saalkirche mit eingezogenem, dreiseitig geschlossenem Chor, der nicht nach Osten weist.
Ihr aus marmoriert bemaltem Holz gefertigte Hochaltar stammt aus der abgebrochenen Kirche des eingegangenen Ortes Hedensheim, aus dem Stadecken hervorging.
Vereinzelte Grabplatten aus der Vorgängerkirche zeigen, dass diese auch als Grabeskirche von Adligen und Kurpfälzer Beamten diente (verschiedene Mitglieder der Familie von Obentraut; eine Freifrau von Katzenelnbogen; Theodor Siher mit Ehefrau Catharina).
Die Orgel ist eine wertvolle Kohlhaaß-Orgel von 1769. Der monolithische Opferstock im Vorraum rechts wurde möglicherweise aus einem Säulenfragment der Ingelheimer Pfalz hergestellt.
In den Jahren 2000 und 2001 wurde die Kirche umfassend renoviert.
Bemerkenswert im schmalen Kirchhof das Denkmal für Johann Rabanus von Haxthausen und für die katholischen Gefallenen des Ersten Weltkrieges (unvollständig).
Der monolithischer Opferstock mit drei Schössern, vielleicht ein Säulenrest aus der Pfalz in Nieder-Ingelheim; Foto: Gs
Im Kirchenführer von 2004 von Willi Huster ("1000 Jahre Katholische Kirche St. Johannes Evangelist") befindet sich eine Skizze mit dem Lageplan der Vorgängerkircheund der heutigen Kirche.
Man sieht, dass die alte Kirche von 950 in einem anderen Winkel gebaut war, in Ost-West-Richtung, und dass sich ihr Chor sogar bis in die heutige Straßenflucht erstreckt hatte. Die alte Kirche war zwar 1425 durch ein Feuer zerstört worden, ist aber 1476 im selben, zum Turm (schraffiertes Quadrat) passenden Winkel wieder aufgebaut worden. Als diese Kirche zu baufällig wurde, entschloss man sich, ein neues Kirchenschiff parallel zur Straße zubauen (1760-1764). Von der Vorgängerkirche bleieb nur der alte Turm erhalten, der nun in einem "verdrehten" Winkel zum neuen Kirchenschiff steht.